Tak nakonec jsem zjistil, že vůbec nezáleží na délce běhu VM. Jde pouze o to jestli je po pauznutí VM zavřeno okno dané VM.
Reprodukce problému:
1) Spustit virt-manager
2) Otevřít VM (stačí dvakrát na ni kliknout)
3) Spustit VM
4) Pauznout VM
5) Zavřít okno
6) Otevřít VM (stačí dvakrát na ni kliknout)
7) Obnovit VM (zrušit pauzu)
a VM je zatuhnuta
Pokud bod 5+6 vynechám nebo zavřu okno pouze když VM běží (není pauznutá), tak vše funguje dobře. Testováno na VM Win7, Debian9, Openelec, Alpine Linux. Všude se to chová stejně. Zvláštní. Že by nějaký bug v GUI virt-managera?